军方和汽车人的秘密合作计划面临被取消的危险，而重新复活的威震天和红蜘蛛引领霸天虎军队，密谋夺取能量源，企图在地球掀起又一场腥风血雨。此时主人公萨姆（希安·拉博夫 Shia LaBeouf 饰）告别相恋的女友米凯拉（梅根·福克斯 Megan Fox 饰），要开始自己梦寐以求的大学生活了，但一切似乎都不那么顺利，一块小小的魔方碎片似乎在给予萨姆某种启示。为了获取魔方里的信息，霸天虎开始了对萨姆的追击，擎天柱为了保护萨姆而牺牲，萨姆受其感召，决定重新担负起自己的使命。萨姆在自己室友里奥（雷蒙·罗德里格斯 Ramon Rodriguez 饰）和“机器战士”西蒙斯（约翰·托尔托罗 John Turturro 饰）的帮助下，与女友米凯拉根据魔方碎片给萨姆的提示来到了埃及，他们在金字塔里发现了能量源。而此时，霸天虎的军队也赶到了埃及。军方此时有一小队人马也在西荤斯的要求下带着擎天柱的尸体来到了埃及，善恶双方力量在那片金色的沙漠展开了殊死搏斗

经过艰苦的激战，汽车人夺回饱经战火的母星赛博坦。擎天柱表彰了大黄蜂等部下的功勋，随即和千斤顶踏上了前往宇宙深处寻找火种源的漫长之旅。另一方面，宇宙大帝唤醒沉睡在海底的威震天（Frank Welker 配音），对他的力量进行升级，以期消灭普神，创造混沌纪元。拥有光速的威震天，气势汹汹向赛博坦逼近。与此同时，大黄蜂等人一面进行赛博坦的复建工作，一面防备红蜘蛛和震荡波等人的侵袭。谁知此时，两只巨狰狞的出现让一切陷入混乱。似乎感受到霸天虎的衰落，拥有原始兽性的巨狰狞冲云霄蠢蠢欲动，为祸四方。

当年那场惨烈的芝加哥大战，汽车人虽然成功击退了霸天虎的入侵，却也让地球人对他们失去了应有的信任与尊重。由美国中情局组建的“墓风”部队对所有的变形金刚进行无差别的猎杀，一时间汽车人和霸天虎全都在地球不见了踪影。某天，居住在得州的落魄机械发明家凯德·伊格（马克·沃尔伯格 Marky Mark 饰）买回来一辆破旧的卡车车头，谁知那竟是处在休眠中的汽车人首领擎天柱。嗅到气息的墓风部队蜂拥而至，苏醒后的擎天柱救走了凯德一家，也和散落在各个角落的汽车人相继取得联系。另一方面，疯狂的人类科学家从变形金刚的残骸中获知了他们变形的秘密，并企图借此制造出人造金刚，而脱胎自威震天的惊破天正是他们的得意作品以及催命死神。 　　新一轮的危机卷土而来，地球面临更大的灾难……

故事讲述两派来到地球后，因为发生了一些“事件”，导致双方外形大变（也解释了两系列风格不同的原因）。也由于这些“事件”，变形金刚要隐藏于人类社会之中。如何去平衡一切关系是擎天柱作为领袖将要面临的考验，本作品的标题也由此而来。