影片讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯携手蜘蛛格温，穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，迈尔斯誓言打破命运魔咒，找到属于自己的英雄之路。而这个决定和蜘蛛侠2099所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突，一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响！

在一个重要的加拉前哨基地完成一项大胆的任务后，团队考虑建立一个危险的联盟。一名圣骑士带领旅程去找回一名重要的囚犯。

第二卷 神灵 发生在平息了共和城平隐会的暴乱后6个月，本季科拉将离开共和城，前往北极水族和南汽和寺，探索灵界，解决神灵与人类之间的冲突。新登场的人物除了科拉的父亲外，还有叔父unalaq以及他的双胞胎儿女，商人varric，以及初代神通wan。